Oblak có lần đầu tiên được gọi vào đội tuyển U21 Slovenia tháng 8 năm 2009 để thay thế cho Jan Koprivec đang bị chấn thương. Anh ra mắt vào ngày 9 tháng 9 năm đó, trong trận đấu với U21 Pháp.

Ngày 11 tháng 9 năm 2012, Oblak có lần ra sân đầu tiên cho đội tuyển quốc gia khi bắt chính trong trận thua 2–1 trên sân khách trước Na Uy ở vòng loại FIFA World Cup 2014.

Anh trở thành sự lựa chọn hàng đầu của Slovenia sau khi Samir Handanović từ giã đội tuyển vào cuối năm 2015. Tuy nhiên, anh không tham dự UEFA Nations League 2018–19 do chấn thương cánh tay.

Ngày 6 tháng 9 năm 2019, Oblak lần đầu tiên được đeo băng đội trưởng của Slovenia.